유대인 조상을 둔 펜실베이니아 주 출신. 뉴욕의 배우 명문학교인 티시 예술학교를 졸업했다. 니콜 키드먼이 프로듀스하고 주연으로 나온 영화 <래빗 홀>에서 제이슨 역으로 데뷔했다. 키드먼이 직접 오디션을 보고 텔러를 뽑았다고.

2013년에는 로튼토마토 지수가 93%로, 엄청난 호평을 받은 <스펙태큘러 나우>에서 셰일린 우들리와 함께 나와서 선댄스 영화제에서 심사위원특별연기상을 수상했다.

이렇게 여러 번 연기력을 입증했지만 대중에게 마일스 텔러란 배우를 확실하게 각인시킨 건 2015년 제87회 아카데미 시상식 수상작 위플래쉬로, 광적으로 드럼에 몰두하는 드러머 앤드루 역을 대역 없이 혼신을 다해 연기함으로써 평단의 찬사를 받았다. 고등학교 때 밴드에서 드러머를 맡은 경험을 바탕으로 했다고 한다.

라라랜드에서 남자 주인공을 제안받았던 마일스 텔러에 대해 "마일스는 400만 달러(약 46억 원)의 출연료를 제안받았으나 그는 600만 달러(약 70억 원)을 요구했다"며 돈 문제로 무산된 것이라고 밝혔다. 그러나 이에 대해서 마일스는 자신의 SNS 에서 부인했다.